Colonization and adaptation patterns of the house mouse (Mus musculus domesticus) on the Kerguelen Archipelago [Elektronische Ressource] / vorgelegt von Émilie Annie Hardouin

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COLONIZATION AND ADAPTATION PATTERNS OF THE HOUSE MOUSE (MUS MUSCULUS DOMESTICUS) ON THE KERGUELEN ARCHIPELAGO Dissertation zur Erlangung des Doktorgrades der Mathematisch-Naturwissenschaftlichen Fakultät der Christian-Albrechts-Universität zu Kiel vorgelegt von Émilie Annie Hardouin thPlön, 6 December 2010 Supervisor: Prof. Dr. Diethard Tautz Prof. Hinrich Schulenburg thDate of the oral examination: 4 February 2011 Dean II A ma grand-mère, Maïté Dominé IIIList of content: Acknowledgements........................................................................................V Zusammenfassung.......................................................................................VII Abstract.........................................................................................................IX Declaration....................................................................................................XI General introduction........................................................................................1 Chapter 1.......................................................................................................

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Published 01 January 2010
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COLONIZATION AND ADAPTATION PATTERNS OF THE HOUSE MOUSE (MUS
MUSCULUS DOMESTICUS) ON THE KERGUELEN ARCHIPELAGO

















Dissertation
zur Erlangung des Doktorgrades
der Mathematisch-Naturwissenschaftlichen Fakultät
der Christian-Albrechts-Universität zu Kiel


vorgelegt von


Émilie Annie Hardouin





thPlön, 6 December 2010

































Supervisor: Prof. Dr. Diethard Tautz
Prof. Hinrich Schulenburg


thDate of the oral examination: 4 February 2011

Dean
II

















A ma grand-mère, Maïté Dominé




IIIList of content:



Acknowledgements........................................................................................V


Zusammenfassung.......................................................................................VII


Abstract.........................................................................................................IX


Declaration....................................................................................................XI


General introduction........................................................................................1


Chapter 1.......................................................................................................20

House mouse colonization patterns on the sub-Antarctic Kerguelen
Archipelago suggest singular primary invasions and resilience against re-invasion.


Chapter 2.......................................................................................................41

Microsatellite genome-wide screen to find selective sweeps for adaptation to the
Sub-Antarctic environment.


References.....................................................................................................65


Affidavit........................................................................................................83


Curriculum vitae............................................................................................84
IVAcknowledgements



I am very much indebted to my supervisor Prof. Dr. Diethard Tautz for allowing
me to work in his laboratory, letting me develop the Kerguelen project and for all the
fruitful discussions we had all along the past 3 years.

Many thanks to Dr. Jean-Louis Chapuis, for his precious help in the organization
of the Kerguelen mouse shipping, for his support and for discussions. I am very grateful
to Dr. Marc Lebouvier and to the Institut Paul-Emile Victor, program n°136 who helped
us a lot in the Kerguelen mouse collection.

I would like to thank all the people who participated in the mouse collection: Dr.
Marc Stevens, Dr. Bettine Jansen van Vuuren, Dr. Petra Quillfeldt, Darren Christie,
Quiterie Duron, Hélène Demeringo, Alexia Garnier, Marine Pascal, Juan F. Masello,
Hendrika van Noordwijk, Keith Springer and to all the Falkland Islanders who helped us
to collect samples.

I am very grateful to all the people of my laboratory: Inka Montero, Dr. Angelika
Börsch-Haubold, Heinke Buhtz, Conny Burghart, Natacha Hasenkamp, Dr. Meike
Teschke and Dr. Anna Büngte for all their help during the past three years. I also want to
thank all the people of the Max Planck Institute for all the scientific discussions but also
for all the fun we had.

A special thank you to all the proof readers of the thesis for their time and
patience with my usage of the English language: Prof. Dr. Diethard Tautz, Inka Montero,
Dr. Demetra Andreou, Dr. Angelika Börsch-Haubold, Dr. Anja Schunke and Dr. Arne
Nolte. I also would like to thank Natacha Hasenkamp for her help with the German
translation of the abstract.

V Je voudrais aussi remercier tous les membres de ma famille, en particulier mes
parents et mes grand-mères qui m’ont soutenu tout au long de ces 10 années d’études
supérieures.

Enfin un grand merci à ma bande de copain d’Angers qui sont toujours là dans les
mauvais comme dans les bons moments malgré la distance.


VIZusammenfassung

Die Hausmaus (Mus musculus domesticus) hat sich im Laufe der Geschichte, von
Westeuropa ausgehend, kontinuierlich über die gesamte Welt ausgebreitet. Die
Besiedlung eines Großteils der ozeanischen Inseln der südliche Hemisphäre hingegen,
geschah innerhalb des vergleichsweise kurzen Zeitraumes der letzten 300 Jahre. Letzteres
macht diese Inseln zu einem hervorragenden Modellsystem, um evolutionäre Prozesse in
frühen Stadien einer Neubesiedlung zu analysieren und Mechanismen rezenter
Anpassung zu verstehen.

Für die vorliegende Untersuchung wurden 24 Mikrosatelliten-Marker, sowie D-
loop-Sequenzen von insgesamt 534 Mäusen typisiert. Die Tiere stammten hauptsächlich
von den Kerguelen Inseln, zusätzlich aber auch von den Falkland-Inseln, Marion Insel,
Amsterdam Insel, Antipodes Insel, Macquarie Insel, Auckland Insel und eine Probe kam
aus Süd-Georgien. Trotz des starken Schiffverkehrs über die letzten 100 Jahre zeigen die
Ergebnisse, dass ausschließlich die Mäuse die zuerst auf den Kerguelen ankamen, die
Hauptinsel (Grande Terre) und den Großteil der kleinen, zugehörigen Inseln besiedelten.
Diese Tiere haben sowohl den gleichen D-loop Haplotyp, als auch den gleichen Y
chromosomalen Haplotyp. Eine zweite Besiedlung durch Mäuse fand auf den Inseln statt,
die weniger eng mit Grande Terre assoziiert sind und wahrscheinlich keine bereits
etablierten Mauspopulationen hatten, wie Cimetière Insel und Cochons Insel. Die
dortigen Mäuse haben einen anderen mitochondrialen D-loop Haplotypen und
unterschieden sich auch in den Autosomen von den Tieren der Hauptinsel. Der Y
Haplotyp jedoch entspricht dem der Populationen auf Grand Terre und den assoziierten
Inseln, was darauf schließen lässt, dass beide Besiedlungswellen aus verwandten
Ursprungspopulationen kamen. Diese Daten deuten daraufhin, dass bereits besiedelte
Habitate weiterer Zuwanderung verschlossen sind, möglicherweise durch schnelle
Anpassung der Erstbesiedler an die lokalen Bedingungen. Bemerkenswerter Weise
wurden auf mehreren untersuchten Inseln mitochondriale Haplotypen gefunden, die
durch eine einzelne Mutation aus dem Haupthaplotypen hervorgegangen waren. Dies
VIIweist auf eine ungewöhnlich hohe Mutationsrate oder einen „selective sweep“ im
mitochondrialen Genom hin.

Um die genetische Grundlage der Anpassungsprozesse auf den betrachteten
Inseln eingehender zu untersuchen, wurde ein genomweiter Mikrosatellitenscreen zur
Identifizierung selektiert Loci („selective sweeps“) durchgeführt. Zur Vorauswahl von
Kandidaten-Loci wurden zunächst 737 genomweit verteilte Mikrosatelliten in gepoolten
Proben von den Kerguelen typisiert und mit europäischen Populationen verglichen. Dann
wurden insgesamt 38 ausgewählte Kandidaten-Loci für fünf unterschiedliche Inseln
(Kerguelen Inseln, Marion Insel, Auckland Insel, Marion Insel, Antipodes Insel) und
sechs Populationen individuell typisiert. So sollten genomische Regionen mit ähnlichen
Mustern identifiziert und historisch bedingte Effekte auf diesen „hitchhiking mapping“-
Ansatz reduziert werden. Auf diese Weise konnten fünf Mikrosatelliten-Kandidatenloci
bestimmt werden, die alle mit jeweils einem Gen assoziiert waren. Einer der Kandidaten
hat bekanntermaßen eine Funktion bei Parasiteninfektionen. Ein anderes Kandidatengen
+kodiert für Kcne1, die Untereinheit eines K -Kanals, wobei das Gen für Kcnq1, eine
+weitere Untereinheit desselben K -Kanals, ebenfalls unter den 38 zuvor weniger stringent
ausgewählten Kandidatenloci war. Dies deutet darauf hin, dass dieser Kanal für die
Mäuse eine Bedeutung für die Adaptation an die neue Umwelt hat. Zusätzliche
Experimente sind erforderlich, um die fünf Kandidatengene weiter zu charakterisieren.
Dennoch zeigt die vorliegende Studie, dass ein genomweiter Mikrosatellitenscreen ein
geeigneter Ansatz zur Identifizierung von Genen darstellt, die an rezenten
Anpassungsprozessen beteiligt sind.
VIIIAbstract

Starting from Western Europe, the house mouse (Mus musculus domesticus) has
spread across the globe in historic times. However, most of the southern oceanic islands
were colonized by mice only within the past 300 years. This makes them an excellent
model for studying the evolutionary processes during early stages of new colonization
and for understanding mechanisms of early adaptation.

Twenty-four microsatellite loci and the mitochondrial D-loop sequence were
typed in a total of 534 mice mainly from the Kerguelen Archipelago but also from
Falkland Islands, Marion Island, Amsterdam Island, Antipodes Island, Macquarie Island,
Auckland Islands, and one sample from South Georgia. Although there was heavy ship
traffic for over a hundred years to the Kerguelen Archipelago, it appears that only the
mice that have arrived first have colonized the main island (Grande Terre) and most of
the associated small islands indeed mice shared the same D-loop haplotype as well as the
same Y chromosomal haplotype. The second mice invasion has occurred on islands that
are detached from Grande Terre (Cimetière Island and Cochons Island) and were likely to
have had no resident mice prior to their arrival. They displayed a different mitochondrial
D-loop haplotype and were genetically distinct in the autosomes. However, the Y
chromosome haplotype was related to the one found in Grande Terre, suggesting that
they came from a related source population. These data suggest that an area colonized by
mice is refractory to further introgression, possibly due to fast adaptations of the resident
mice to local conditions. Interestingly, single step mutational derivatives of one of the
major mitochondrial haplotypes were found several times in different southern
hemisphere islands, suggesting an unusually high mutation rate or the putative presence
of a selective sweep in the mitochondrial genome.

In order to investigate further the genetic basis of adaptation on southern
hemisphere islands a genome-wide microsatellite screen for selective sweeps was
performed. 737 markers dispersed around the entire genome were typed in pooled
samples from Kerguelen Archipelago populations and compared to European populations
IXin order to pre-selected candidate loci for selective sweeps. A total of 38 pre-selected
candidates loci were then individually typed from five different islands (Kerguelen
Archipelago, Marion Island, Auckland Island, Marion Island, Antipodes Island)
representing six mouse populations in order to identify genomic regions displaying
similar patterns and to decrease the impact of the demographic history of the island on
the hitchhiking mapping approach used. Five microsatellite candidate loci, all of them
associated with a gene, were identified. Interestingly, one of the candidates has a known
function during parasite infection. Another candidate gene is a sub-unit of a K+ channel
and, surprisingly, the second sub-unit of this K+ channel was picked up during the less
stringent pre-selection of the 38 loci, pointing to the importance of this channel for mouse
adaptation to their new environment. Additional experiments are required in order to
confirm these five candidate genes, but nevertheless this study demonstrates that a
genome-wide microsatellite locus screen is a valuable approach to identify genes which
are implicated in recent adaptations.
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