Deep molecular phylogeny of the Pterygota [Elektronische Ressource] / Sabrina Simon

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DEEP MOLECULAR PHYLOGENY OF THE PTERYGOTA Von der Naturwissenschaftlichen Fakultät der Gottfried Wilhelm Leibniz Universität Hannover zur Erlangung des Grades Doktorin der Naturwissenschaften Dr. rer. nat. genehmigte Dissertation von Dipl.-Biol. Sabrina Simon geboren am 06.01.1981 in Hannover 2010 Referentin: PD Dr. Heike Hadrys Institut für Tierökologie und Zellbiologie Stiftung Tierärztliche Hochschule Hannover Korreferent: Prof. Dr. Rob DeSalle Division of Invertebrate Zoology American Museum of Natural History Tag der Promotion: 08.07.2010 Meinen Eltern "The affinities of all the beings of the same class have sometimes been represented by a great tree.

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Published 01 January 2010
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DEEP MOLECULAR PHYLOGENY
OF THE PTERYGOTA




Von der Naturwissenschaftlichen Fakultät
der Gottfried Wilhelm Leibniz Universität Hannover



zur Erlangung des Grades
Doktorin der Naturwissenschaften
Dr. rer. nat.
genehmigte Dissertation
von



Dipl.-Biol. Sabrina Simon
geboren am 06.01.1981 in Hannover



2010






































Referentin: PD Dr. Heike Hadrys
Institut für Tierökologie und Zellbiologie
Stiftung Tierärztliche Hochschule Hannover

Korreferent: Prof. Dr. Rob DeSalle
Division of Invertebrate Zoology
American Museum of Natural History



Tag der Promotion: 08.07.2010












































Meinen Eltern





























"The affinities of all the beings of the same class
have sometimes been represented by a great tree.
I believe this simile largely speaks the truth […]
From the first growth of the tree, many a limb
and branch has decayed and dropped off; and
these lost branches of various sizes may
represent those whole orders, families, and
genera which have now no living representatives,
and which are known to us only from having
been found in a fossil state […] As buds give rise
by growth to fresh buds, and these, if vigorous,
branch out and overtop on all sides many a
feebler branch, so by generation I believe it has
been with the great Tree of Life, which fills with
its dead and broken branches the crust of the
earth, and covers the surface with its ever
branching and beautiful ramifications."

Charles Darwin, The Origin of Species (1872),
Chapter IV
Contents
Contents


Zusamenfasung 1
Sumary 3
1. Introduction 5
1.1. Insect diversity and evolution 6
1.2. phylogeny hypotheses 7
1.3. Molecular approaches for systematics 11
2. The aims of the thesis 13
2.1. Molecular marker systems 13
2.1.1. Single target genes 13
2.1.2. Nuclear RNA gens 15
2.1.3. ESTs 16
2.1.4. Mitochondrial genomes 17
2.2. Improved phylogenetic analyses 17
3. Summary of Results and Discussion 20
3.1. Single target genes 20
3.2. Nuclear RNA gens 22
3.3. Phylogenomics 24
3.4. Mitogenomics 26
4. Conclusions 28
5. References 30
6. Publications and manuscripts on which the thesis is based 38
6.1. On the value of Elongation factor-1 α for reconstructing Pterygote insect
phylogeny 39
6.2. Isolation of Hox cluster genes from insects in development and evolution 55
6.3. Can comprehensive background knowledge be incorporated into substitution
models to improve phylogenetic analyses? A case study on major arthropod
relationships 71
6.4. Comprehensive analysis of nuclear rRNA genes to infer Insect phylogeny 107
6.5. A phylogenomic approach to resolve the basal pterygote divergence 130
6.6. ic approach to resolve the arthropod tree of life 156
6.7. The mitochondrial genome of two palaeopterous representatives: Baetis sp.
(Ephemeroptera) and Boyeria irene (Odonata) – a mitogenomic approach to
resolve the Palaeoptera problem 182
Contents
7. Acknowledgements 205
8. Curriculum vitae 206
9. List of Publications 208
10. Appendix (Supplementary material associated with publications) 210
10.1. On the value of Elongation factor-1 α for reconstructing Pterygote insect
phylogeny 210
10.2. Isolation of Hox cluster genes from insects in development and evolution 215
10.3. Can comprehensive background knowledge be incorporated into substitution
models to improve phylogenetic analyses? A case study on major arthropod
relationships 217
10.4. Comprehensive analysis of nuclear rRNA genes to infer Insect phylogeny 237
10.5. A phylogenomic approach to resolve the basal pterygote divergence 242
10.6. ic approach to resolve the arthropod tree of life 256
10.7. The mitochondrial genome of two palaeopterous representatives: Baetis sp.
(Ephemeroptera) and Boyeria irene (Odonata) – a mitogenomic approach to
resolve the Palaeoptera problem 280

Zusammenfassung
Zusammenfassung

Tiefe molekulare Phylogenie der Pterygoten


Insekten repräsentieren die mit Abstand erfolgreichste Tiergruppe auf der Erde. Die
Entstehung von Bauplanmodifikationen und ökologischen Anpassungen erreicht hier eine
konkurrenzlose Vielfalt. Die folgenreichsten Veränderungen traten nach Erfindung der
Flügel auf, also beim Übergang Apterygota (ungeflügelte Insekten) zu Pterygota
(geflügelte Insekten). Offene Schlüsselfragen beinhalten den Ursprung (i) der Pterygoten
(geflügelte Insekten), (ii) der Neoptera (=Neuflügler, können Flügel auf dem Abdomen
ablegen) und (iii) der Holometabola (=Neuflügler mit vollständiger Metamorphose).
Jedoch sind die Richtungen evolutionärer Anpassungen in wichtigen Fällen unbekannt, da
die Verwandtschaftsbeziehungen zwischen den Insektenordnungen weitestgehend
ungeklärt sind. Eine mögliche Ursache hierfür ist, dass die Entstehung der verschiedenen
Insektenordnungen innerhalb einer kurzen Zeitspanne stattgefunden hat. Dieser Umstand
zieht eine der größten Herausforderungen nach sich: das Finden von molekularen
Sequenzmarkern, die diese schnelle Radiation detektieren können. Bis dato sind
molekulare Datensätze für die phylogenetische Systematik der Pterygoten vor allem für
abgeleitete Ordnungen generiert worden, d.h. Schlüsselfragen an der Basis der Pterygoten
blieben unbeantwortet. Insbesondere Studien von Genorganisation und Komplexität
beruhen auf abgeleiteten Modelorganismen wie z.B. Drosophila, Apis, Tribolium,
Anopheles. Die phylogenetischen Studien, basale pterygote Insekten betreffend, basieren
auf einzelnen molekularen Sequenzmarkern und erzielten widersprüchliche Ergebnisse.
Die vorliegende Arbeit hat einen kombinierten Ansatz (i) molekular-genetische
Daten auf unterschiedlichen Ebenen zu erstellen und (ii) neue bioinformatische Software
und Algorithmen zu testen, um die Datenanalyse zu verbessern und die Datenqualität
abzuschätzen. Eine repräsentative Anzahl von allen pterygoten Insekten-Infraklassen
wurde, mit speziellem Fokus auf die basalen Ordnungen, analysiert. Die Arbeit ist Teil des
DFG Schwerpunktprogramms "Deep Metazoan Phylogeny" und die hier generierten
Datensätze sind nicht nur neue phylogenetische Ansätze zur Analyse der Pterygoten
sondern auch integrativer Bestandteil vergleichender phylogenetischer Analysen für die (i)
gesamten Arthropoden und (ii) folglich der Protostomiagruppen.
Die hier neu generierten Sequenzen auf unterschiedlichen genetischen Ebenen
(einzelne Target-Gene, nukleäre rRNA Gene, ESTs und komplette mitochondriale
Genome) von wichtigen Insektenordnungen sind der erste Schritt für die Rekonstruktion
1 Zusammenfassung
phylogenetischer Verwandtschaftsbeziehungen innerhalb der Pterygota und schließen die
Informationslücke für entsprechende Schlüsselarten. Der methodische Ansatz wie (i) die
Verwendung von neu entwickelten Algorithmen für die Identifikation von orthologen
Genen (HaMStR) oder von homologen Positionen (RNAsalsa), (ii) die Implementierung
von biologisch realistischen Modellen für die Sequenzevolution (Heterogenität von
Abstammungslinien und einzelnen Datensätzen) und (iii) die Abschätzung von
Datenqualität und phylogenetischen Signal innerhalb der einzelnen Datensätze
(funktionelle Klassifizierung der Gene und der Einfluss von fehlenden Daten) führten zur
besseren Auflösung an vielen Stellen des Stammbaums. Dennoch blieben manche
Unstimmigkeiten bei den resultierenden Topologien bestehen, deren mögliche Ursachen
hier ebenfalls analysiert wurden. Allerdings konnte für die größte Hürde in der
Insektensystematik – der Ursprung der Pterygoten und somit Flügel – gezeigt werden, dass
molekular-systematische Studien in der Lage sind, diese Schlüsselinnovation aufzudecken.
Dieser Erfolg gibt Zuversicht für die Rekonstruktion des Insekten Stammbaums mit Hilfe
von genetischer Information für Schlüsseltaxa und verbesserten phylogenetische Analysen.


Schlüsselwörter: Insekten/Pterygota, „Palaeoptera Problem“, Bauplan-
Veränderungen, Molekulare Systematik, Phylogenomics



2 Summary
Summary

Deep molecular phylogeny of the Pterygota

Insects are by far the most successful animal group on Earth. Radiation of bauplan
modifications and ecological adaptations have reached an unchallenged diversity in insects.
The most influential insect bauplan modifications took place during and after the transition
from apterygote (wingless) to pterygote (winged) insects. Key questions (and transitions)
relate to: (i) the origin of Pterygota (invention of wings), (ii) the origin of Neoptera (insects
with wing flexion) and (iii) the origin of Holometabola (insect with complete
metamorphosis). Unfortunately, directions of evolutionary change and locations of
important diversification shifts remain unresolved since deep phylogenetic relationships
between insect orders are not yet resolved. One potential explanation for this situation is
that these divergences took place within a limited time frame. This circumstance is
accompanied by the major challenge in finding useful molecular markers to accurately
track these short ancient internodes. However, the data sets available in pterygote
molecular systematics have a strong bias towards the derived orders of insects. Especially
studies of gene organization and complexity mostly focus on particular model systems such
as Drosophila, Apis, Tribolium, Anopheles etc.; and most phylogenetic studies on basal
pterygote insects are based on individual molecular sequence markers and reveal
conflicting results.
In this thesis, (i) molecular genetic data at different levels of genetic and genomic
organization were compiled and (ii) new bioinformatic tools and algorithms were applied
to improve data analyses and data quality assessment. A representative sampling of all
pterygote infraclasses were analyzed with a special focus on the most basal pterygote
orders. The thesis is part of the DFG special priority program “Deep Metazoan
Phylogeny”. All data sets were generated not only for new phylogenetic approaches to infer
pterygote relationships, but also as an integrative part of comparative phylogenetic studies
in the (i) Arthropoda and (ii) consequently the Protostomia lineages.
The new sequences at different genetic levels (single target genes, nuclear rRNA
genes, ESTs and complete mitochondrial genomes) from several crucial insect orders
provided a first step towards resolving the phylogenetic relationships of Pterygota and
closing the gap of information for key taxa. The performed methodological approaches
such as (i) the application of new developed algorithms for the assignment of orthologous
genes (HaMStR) or homologous positions (RNAsalsa), (ii) the implementation of
3 Summary
biologically realistic models of sequence evolution (heterogeneity among lineages and data
partitions) and (iii) the assessment of data quality and phylogenetic signal within the data
partitions (functional classification of genes and impact of missing data) resulted in better
resolution in several places, but some incongruence among the inferred topologies still
remained. However, for the major obstacle in insect systematics – the question of the
origin of Pterygota and consequently of the invention of insect wings – it is shown that
molecular systematic approaches are able to unravel this key evolutionary innovation and
give further confidence for the reconstruction of the Insect Tree of Life by closing the gap
of genetic information and improved phylogenetic analyses.


Key words: Insects/Pterygota, “Palaeoptera Problem”, bauplan transitions, molecular
systematics, phylogenomics
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